近日，塔里木大學李志軍團隊聯合浙江師范大學吳智華課題組在Plant Physiology上發表了題為Multi-omics analysis reveals spatiotemporal regulation and function of heteromorphic leaves in Populus euphratica的研究論文，揭示了胡楊異形葉的時空發育及功能分化的分子調控機理。

胡楊（Populus euphraticaOliv.)屬于楊柳科楊屬的落葉喬木植物，世界61%的胡楊分布于中國西部干旱地區。胡楊林構成維系極端干旱區生態系統平衡和沙漠“綠色走廊”的主體，在保障綠洲農牧業生產安全和社會經濟發展中發揮著不可替代的重要作用。葉片是植物進行光合作用的主要場所和能量存儲的重要器官，在植物發育及環境適應等過程中具有重要的作用。胡楊為適應極端干旱的荒漠化生境進化出獨特的異形葉性，即從幼年到成年的發育過程中，植株上依次出現條形葉、披針形葉、卵形葉以及闊卵形葉四種葉形，因此胡楊又被稱為異葉楊或變葉楊。然而，胡楊異形葉發育時空特征及功能分化的分子調控機制尚未見深入報道。闡明胡楊異形葉發育的分子機制對于理解胡楊適應干旱荒漠化環境具有重要的理論意義。本研究通過解剖學及生理學的測定揭示了胡楊異形葉形態結構和生理特征，從條形葉、披針形葉、卵形葉到闊卵形葉，旱生結構特征愈加明顯，如闊葉具有更加發達的柵欄組織、高密度的氣孔、更強的光合速率及更高的水分利用效率等；在激素水平上，闊葉（卵形和闊卵形葉）的出現伴隨著較高含量的生長素而狹葉（條形和披針形葉）具有較高含量的脫落酸。這些結果表明胡楊異形葉的發育為適應干旱的沙漠環境發生了明顯的功能分化且受不同的激素調控。時空轉錄組分析揭示了胡楊異形葉在不同葉齡和樹齡的水平上富集差異性的生物學過程，細胞分裂、光合作用、核糖體翻譯等過程在闊葉的發生中顯著富集，而壓力應答、蛋白質泛素化等逆境相關的生物學過程在狹葉中顯著富集。此外，在闊葉形成過程中，除了調控葉形基因外，調控氣孔開關的CLE25和BAM3的上調表達增強了闊葉抗脫水的能力，暗示了胡楊闊葉為適應高溫、高光的沙漠環境進化出平衡發育和抗逆的分子策略。植物激素信號組分的同源基因的富集分析進一步表明，生長素和油菜素內酯等激素信號組分在闊葉形成過程中顯著富集，而ABA等逆境響應的激素在狹葉發育過程中顯著富集；與此同時，植物器官建成的已知功能基因家族如YABBY、GRF及逆境響應的功能基因家族NAC、MYB、AP2-ERF等也分別在闊葉和狹葉樣本中顯著富集。這些結果均暗示了為適應極端干旱荒漠化環境，胡楊異形葉的發育發生了顯著的功能分化及差異調控機制。

圖 1 胡楊異形葉時空發育的動態轉錄圖譜

為深入闡明胡楊異形葉形成的分子調控機制，我們進行了DNA甲基化、ATAC-seq及Hi-C三維基因組的聯合分析，揭示了調控胡楊異形葉發生的功能基因（如GRF2、AN3等）與DNA甲基化水平呈現明顯的負相關；同時，闊葉的形成伴隨著基因啟動子區域更加開放的染色質區域和更低的甲基化水平，這些開放的染色質區域富集了GRF轉錄因子家族，暗示著關鍵基因（如C2C2-Dof、HB-BELL、SERK2及PIN1）啟動子區域的低甲基化水平及增強的染色質易接近性促進了胡楊異形葉由狹葉向闊葉的轉變，并伴隨著核糖體翻譯等生物學過程的顯著富集。基于啟動子區域的基序、甲基化、染色質易接近性及基因的差異轉錄，我們構建了胡楊闊葉和狹葉發生的分子調控網絡。此外，除了基因的轉錄水平及DNA表觀水平的調控之外，Hi-C結果顯示生長素轉運蛋白PIN1、油菜素內酯類受體BRL2等基因的遠程互作及染色質TADs互作邊界基因的差異富集，暗示了胡楊基因組三維水平的調控對異形葉的發生及功能分化也至關重要。

圖 2 ATAC-seq構建胡楊異形葉發育的調控網絡

綜上所述，胡楊為適應干旱環境進化出特殊的異形葉性，在形態結構和生理層面上具有明顯的功能分化特征，通過環境因子和遺傳因子在多個分子維度上（基因轉錄、表觀修飾、染色質易接近性及三維基因組互作等）的調控，胡楊異形葉實現了其發育與抗逆的協同調控，本研究為植物適應逆境環境而進化出平衡發育與抗逆的分子策略提供新的見解。

浙江師范大學生命科學學院副教授、塔里木大學昆侖學者講座教授吳智華，塔里木大學生命科學與技術學院碩士研究生姜震波為論文第一作者，塔里木大學李志軍教授為論文的通訊作者，該研究得到國家自然科學基金的資助（U1303101, 32160355, 31460042，31060026）。

論文鏈接：https://doi.org/10.1093/plphys/kiad063

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